ЗАЩИТНЫЕ МЕХАНИЗМЫ БОБОВОГО РАСТЕНИЯ, ИНФИЦИРОВАННОГО РИЗОБИЯМИ

Научная статья
DOI:
https://doi.org/10.23649/jae.2019.1.9.6
Выпуск: № 1 (9), 2019
Опубликована:
29.04.2019
PDF

Аннотация

Обобщены данные о защитных механизмах бобового растения, инфицированного клубеньковыми бактериями (ризобиями). Доказывается тезис об участии защитных систем растения MTI (MAMP-triggered immunity) и ETI (effector-triggered immunity) в противодействии инвазии ризобий как возможных патогенов в ткани корня на начальных этапах взаимодействия организмов, а также в дальнейшем, как регулирующий механизм ризобиального инфицирования корней. Отмечается возможность блокирования растением инвазии ризобий в другие органы растения (например, эпикотили), не подвергающихся инфицированию ризобиями. Предлагается ввести понятие локальной и системной устойчивости бобового растения к ризобиальной инфекции. В первом случае ризобии подавляют иммунный ответ клеток корня растения, во втором –усиливают устойчивость растения к ризобиям. Рассматривается роль Nod-факторов ризобий (NFs) и взаимодействующих с ними растительных рецепторов в блокировании защитных реакций корня и запуске сигнального каскада по органогенезу клубеньков. Делается вывод, что врожденный иммунитет клеток бобового растения активно участвует в формировании и функционировании бобово-ризобиального симбиоза.

Полный текст только в pdf

Список литературы

  • Аверьянов А.А. Активные формы азота и иммунитет растений / А.А. Аверьянов // Успехи современной биологии. - 1991. - Т.111. - № 5. - С. 722-737.

  • Васильева Г.Г. Супероксидный анион-радикал и активность супероксиддисмутазы в проростках гороха с разной способностью к нодуляции при инокуляции клубеньковыми бактериями / Г.Г. Васильева, А.К. Глянько, Н.В. Миронова, Е.Е. Путилина // Вестник Харьковского нац. аграрного ун-та. Сер. Биология. - 2005а. - Вып. 1(6). - С. 45-50 (Украина).

  • Васильева Г.Г., Генерация супероксидных радикалов в проростках гороха при инокуляции азотфиксирующими бактериями разной совместимости / Г.Г. Васильева, Н.В. Миронова, А.К. Глянько, Л.Н. Шепотько // Сельскохозяйственная биология. - 2001. - № 3. - С. 79-83.

  • Глянько А.К. Фитогормоны и клубенькообразование у бобовых растений / А.К. Глянько // Вестник Харьковского нац. аграрного ун-та. Сер. Биология. - 2015б. - Вып. 1(6). - С. 45-50 (Украина).

  • Макарова Л.Е. Физиологическое значение фенольных соединений при формировании бобово-ризобиального симбиоза на этапе преинфекции / Л.Е. Макарова // Вестник Харьковского нац. аграрного ун-та. Сер. Биология. – 2012.

  • - Вып. 2 (26). - С. 25-40.

  • Мельникова Н.Н. Влияние бинарных композиций лектинов сои и гороха на формирование соево-ризобиального симбиоза / Н.Н. Мельникова, С.Я. Коць // Вестник Харьковского нац. аграрного ун-та. Сер. Биология. – 2015. - Вып. 2 (35). - С. 64-71.

  • Meрзляк М.Н. Активированный кислород и окислительные процессы в мембранах растительной клетки / М. Н. Мерзляк // Итоги науки и техники. Сер. «Физиология растений». - М.: ВИНИТИ. - 1989. - Т. 6. - 166 с.

  • Montiel J. Legume NADPH-oxidase have crucial roles at different stages of nodulation / J. Montiel, M-K. Arthikala, L. Cardenas, C. Quinto // Internat. J. Molecular Science. – 2016. – Vol 17. – 680. DOI: 10.3390/ijms17050680

  • Проворов Н.А. Эволюция генетических систем симбиоза у клубеньковых бактерий / Н.А. Проворов // Генетика.

  • – 1996. – Т. 32. - № 8. - С. 1029-1040.

  • Проворов Н.А., Воробьев Н.И. Генетические основы эволюции растительно-микробного симбиоза / Н.А. Проворов, Н.И. Воробьев // СПб: Инфорнавигатор, 2012. - 400 с.

  • Соколова М.Г. Физиологические особенности начальных этапов инфицирования корней гороха Rhizobium leguminosarum при разных температурах: Автореф. дис. … канд. биол. наук: 03.00.12: Физиология и биохимия растений: защищена 28.06.2001 / Соколова Марина Гавриловна. - Иркутск: Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН. - 2001. – 21 с.

  • Шамрай С.Н. Иммунная система растений: базальный иммунитет / С.Н. Шамрай // Цитология и генетика. - 2014. - Т. 48. - № 4. - С. 67-82 (Украина).

  • Ampe F. Transcriptome analysis of during symbiosis / F. Ampe, E. Kiss, F. Sabourdy, J. Batut // Genome Biol. - 2003.

  • - Vol. 4. - No 2. - P. R15. Doi: 10.1186/gb-2003-4-2-r15

  • Arthikala M-K. RbohB, a Phaseolus vulgaris NADPH oxidase gene, enhances symbiosome number, bacteroid size, and nitrogen fixation in nodules and impairs mycorrhizal colonization / M-K. Arthikala, R. Sanchez-Lopez, N. Nova, O. Santana, L. Cardenas, C. Quinto // New Phytol. - 2014. - Vol. 202. - No 3. - P. 886-900. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.12714

  • Apel K. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress and signal transduction / K. Apel, H. Hirt // Annu. Rev. Plant Biol. - 2004. - V. 55. - P. 373-399. DOI: 10.1146//annurev.arplant.55.031903.141701

  • Aslam S.N. Bacterial polysaccharides suppress induced innate immunity by calcium chelation / S.N. Aslam, M-A. Newman, G. Erbs, K.L. Morrissey, D. Chinchilla, T. Boller, T.T. Jensen, C. De Castro, T. Ierano, A. Molinaro, R.W. Jacson, M.P. Knight, R.M. Cooper // Curr. Biol. - 2008. - Vol. 18. - No 14. - P. 1078-1083. DOI: 10.1016/j.cub.2008.09.022

  • Baron C. The plant response in pathogenesis, symbiosis, and wounding; variations of a common theme? / C. Baron,

  • P.C. Zambbryski // Annu. Rev. Genet. - 1995. - Vol. 29. - P. 107-129. DOI: https://doi.org/10.1146/annerev.ge.29.120195.000543

  • Bartsev A.V. NopL, an effector protein of Rhizobium sp. NGR234, thwarts activation of plant defense reaction / A.V. Bartsev, W.L. Deakin, N.M. Bukli, C.B. NcAlvin, G. Stacey, P. Malnoë, W.L. Broughton, C. Staehelin // Plant Physiol. - 2004.

  • - Vol. 134. - No 2. - P. 871-879. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.103.031740

  • Beatly P.H., Good A.G. Future prospects for cereals that fix nitrogen / P.H. Beatly, A.G. Good // Science. - 2011. -Vol. 333. - No 6041. - P. 416-417. DOI: 10.1126/science.1209467

  • Benhamou N. Elicitor-induced plant defence pathways / N. Benhamou // Trend Plant Sci. - 1996. - Vol. 1. - No 7. - P. 233-240.

  • Berrabah F. Multiple steps control immunity during the intracellular accommodation of rhizobia / F. Berrabah, P. Ratet, B. Gourion // J. Exp. Bot. - 2015. - Vol. 66. - No 7. - P. 1977-1985. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/eru545

  • Berrabah F. Growth conditions determine the DNF2 requirement for symbiosis / F. Berrabah, M. Bourcy, A. Cayrel, A. Eschstruth, S. Mondy, P. Ratet, B. Gourion // PloS ONE - 2014. - Vol. 9. - e91866. DOI: 10.1371/journal.pone.0091866

  • Bianchini G.M. Isolation of adenylate cyclase mutant from Rhizobium meliloti deficient in nodulation / G.M. Bianchini,

  • V.C. Carricarte, M.M. Flawia, C. Sanchez-Rivas // World J. Microbiol. Biotechnol. - 1993. - Vol. 9. - No 2. - P.168-173.

  • Bonaldi K. Nodulation of Aeschynomene afraspera and A. indica by photosynthetic Bradyrhizobium sp. strain ORS285: the nod-dependent versus the nod-independent symbiotic interaction / K. Bonaldi, D. Gargani, Y. Prin, J. Fardoux, D. Gully, N. Nouwen, E. Giraud E. // Mol. Plant-Microbe Interac. - 2011. - Vol. 24. - No 11. - P. 1359-1371. DOI: 10.1094/MPMI-04-11- 0093

  • Buffard D. Role of plant defence in alfalfa during symbiosis / D. Buffard, R. Esnault, A. Kondorosi // Word J. Microbiol. Biotechnol. - 1996. - Vol. 12. - No 2. - P. 175-188.

  • Cambell G.R.O. Chronic intracellular infection of alfalfa nodules by Sinorhizobium meliloti requires correct lipopolysaccharide core / G.R.O. Cambell, B. Reuhs, G. Walker // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2002. -Vol. 99. - No 6. - P. 3938-3943. DOI: 10.1073/pnas.062425699

  • Carol R.J. The role of reactive oxygen species in cell growth: lessons from root hairs / R.L. Carol, L. Dolan // J. Exp. Bot. - 2006. -Vol. 57. - No 8. - P. 1829-1834.

  • Djordjevic M.A. Rhizobium – the refined parasite avoid the host response? / M.A. Djordjevic, D.W. Gabriel, B.J. Rolfe

  • // Annu. Rev. Phytopathol. - 1987. - Vol.25. - P. 145-168. DOI: https://doi.org/10.1146/amnnurev.py.25.090187.001045

  • Doke N. Involment of superoxides anions generation in the hypersensitive response of potato tuber tissues to infection with an incompatible race Phytophthora infestens and to the hyphal wall components / N. Doke // Physiol. Plant Pathol. - 1983.

  • - Vol. 23. - P. 345-357. DOI: https://doi.org/10.1016/0048-4059(83)90019-x

  • D'Haeze W. Reactive oxygen species and ethylene play a positive role in lateral root base nodulation of a semiaquatic legume / W. D'Haeze, R. De Rycke, R. Mathis, S. Goomachtig, S. Pagnotta, C. Verplancke, W. Capoen, M. Holsters // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2003. - Vol. 100. - No 20. - P. 11789-11794. DOI: 10.1073/pnas.133899100

  • Deakin W.J. Symbiotic use of pathogenic strategies: rhizobial protein secretion systems / W.L. Deakin, W.J. Broughton

  • // Nat. Rev. Microbiol. - 2009. - Vol. 7. - No 4. - P. 312-320.

  • Dunlap J. Nodule development induced by mutants of Bradyrhizobium japonicum defective in cyclic ß-glucan synthesis

  • /J. Dunlap, E. Minami, A.A. Bhagwat, D.L. Keister, G. Stacey // Mol. Plant-Microbe Interac. - 1996. - Vol. 7. - No 7. - P. 546- 555.

  • Ferguson B.J. Molecular analysis of legume nodule development and autoregulation / B.J. Ferguson, A. Indrasumunar,

  • S. Hayashi, M-H Lin, Y-H Lin, D.E. Reid, P.M. Gresshoff // J. Integr. Plant Biol. - 2010. - Vol. 52. - No 1. - P. 61-76. DOI: 10.1111/j.1744-7909.2010.00899.x

  • Felix G. Plants have a sensitive perception system for the most conserved domain of bacterial flagellin / G. Felix, J.D. Duran, S. Volko, T. Boller // Plant J. - 1999. - Vol. 18. - No 2. - P. 265-276. DOI:https://doi.org/10.1046/j.1365- 313x.1999.00265.x

  • Finan T.M. Symbiotic mutants of Rhizobium meliloti that uncouple plant from bacterial differentiation / T.M. Finan,

  • A.M. Hirsch, J.A. Leigh, E. Johansen, G.A. Kuldau, S. Deegan, G.C. Walker, E. Signer // Cell. - 1985. -Vol. 40. - No 4. - P. 869- 877. DOI: https://doi.org/10.1016/0092-8674(85)90346-0

  • Flor H.H. Inheritance of reaction to rust in flax / H.H. Flor // J. Agric. Res. - 1947. - Vol. 74. - No 9-10. - P. 241-262.

  • Gilroy S. ROS, calcium, and electric signals: key mediators of rapid systemic signaling in plants / S. Gilroy, M. Bialasek,

  • N. Suzuki, M. Gorecka, A.R. Devireddy, S. Karpinski, R. Mittler // Plant Physiol. - 2016. - Vol. 171. - No 3. - P. 1606-1616. DOI: https://doi.org/0.1104/pp16.00434

  • Giraud E. Legumes symbioses: absence of Nod genes in photosynthetic Bradyrhizobia / E. Giraud, L. Moulin, D. Vallenet, V. Barbe, E. Cytryn, J.C. Avarre // Science. - 2007. - Vol. 316. - No 5829. - P. 1307-1312. DOI: 10.1126/science.1139548

  • Glyan’ko A.K. Possible involvement of hydrogen peroxide and salicylic acid in the legume-Rhizobium symbiosis /

  • A.K. Glyan’ko, L.E. Makarova, G.G. Vasil’eva, N.V. Mironova // Biology Bulletin. - 2005. - Vol. 32. - No 3. - P. 245-249.

  • Glyan’ko A.K. The defense and regulatory mechanisms during development of legume-Rihzobium symbiosis / A.K. Glyan’ko, G.P. Akimova, M.G. Sokolova, L.E. Makarova, G.G. Vasil’eva // Applied Biochem. Microbiol. - 2007. - Vol. 43 - No 3. - P. 289-297. DOI: 10.1134/S00036807030052

  • Glyan’ko A.K. Signaling systems of rhizobia (Rhizobiaceae) and leguminous plants (Fabaceae) upon the formation of a legume-Rhizobium symbiosis (Review) / A.K. Glyan’ko //Applied Biochem. Microbiol. - 2015. - Vol. 51. - No 5. - P. 494- 504. DOI: 10.7868/S05515050062

  • Gourion B. Rhizobium-legume symbioses: the crucial role of plant immunity / B. Gourion, F. Berrabah, P. Ratet, G. Stacey // Trends Plant Sci. - 2015. -Vol. 20. - No 3. - P. 186-194. . DOI: https://doi.org/10.1016/j.tplnts.2014.11.008

  • Gough C. Nod factor perception protein carries weight in biotic interaction / C. Gough, C. Jacquet // Trends Plant Sci.

  • - 2013. - V. 18. - No 10. - P. 566-574. DOI: https://doi.org/1016/j.tplants.2013.06.001

  • Gough C. Lipochitooligosaccharide signaling in endosymbiotic plant-microbe interactions / C. Gough, J. Cullimore // Mol. Plant-Microbe Interac. - 2011. - Vol. 24. - No 8. - P. 867-878. DOI: http://dx.doi.org/10.1094/MPNI-01-11-0019

  • Gong Z. Disruption of nifA gene influences multiple cellular processes in Sinorhizobium meliloti / Z. Gong, J. Zhu, G. Yu, H. Zou // J. Genet. Genomics. - 2007. - Vol. 34. - P. 783-789. DOI: https://doi.org/10/1016/sS1673-857(07)60089-7

  • Hadri A.E. Diversity of root nodulation and rhizobial infection process / A.E. Hadri, H.P. Spaink, T. Bisseling, N.J. Brewin // In: The Rhizobiaceae (Eds.: H.P. Spaink, A. Kondorosi, P.J.J. Hooykaas): Dordrecht: Kluwer Acad. Press: 1998. - P. 347-360.

  • Hirsch A.M. Role of lectins (and rhizobial exopolysccharides) in legume nodulation / A.M. Hirsch // Curr. Opin. Plant Biol. - 1999. - Vol. 2. - No 4. - P. 320-326.

  • Jamet A. H2O2 is required for optimal establishment of the Medicago sativa / Sinorhizobium meliloti symbiosis / A. Jamet, K. Mandon, A. Puppo, D. Herouart // J. Bacteriol. - 2007. - Vol. 189. - No 23. - P. 8741-8745.

  • Jeandroz S. There’s more to the picture than meets the eye: nitric cross talk with Ca2+ signaling / S. Jeandroz, O. Lamotte, J. Astier, S. Rasul, P. Trapet, A. Besson-Bard, S. Bourque, V. Nicolas-Frances, G.A. Berkowitz, D. Wendehenne // Plant Physiol. - 2013. - Vol. 163. - No 2. - P. 459-470. DOI: https://doi.org/10.113.220624

  • Jones K.M. How rhizobial symbionts invade plants: the Sinorhizobium- Medicago model / K.M. Jones, H. Kobayashi,

  • B.W. Davies, M.E. Taga M.E., G.G. Walker // Nature Rev. Microbiol. - 2007. - Vol. 5. - No 8. - P. 619-633.

  • Jones K.M. Differential response of the plant Medicago truncatula to its symbiont Sinorhizobium melliloti or an exopolysaccharide-deficient mutant / K.M. Jones, N. Sharopova, D.P. Lohar, J.Q. Zhang, K.F. VandenBosch // Proc. Nat. Acad. Sci. USA - 2008. - Vol. 105. - No 2. - P. 704-709. DOI: 10.1073/pnas.0709338105

  • Jones J.D. The plant immune system / J.D. Jones, J.L. Dangl // Nature. - 2006. -Vol. 444. - No 7117. - P. 323-329.

  • Kambara K. Rhizobia utilize pathogen-like effector proteins during symbiosis / K. Kambara, S. Ardissone, H. Kobayashi, M.M. Saad, O. Schumpp, W.J. Broughton, W.J. Deakin // Mol. Microbiol. - 2009. - Vol. 71. - No 1. - P. 92-106.

  • Katagiri F. Understanding the plant immune system / F. Katagiri, K. Tsuda // Mol. Plant-Microbe Interac. - 2010. - Vol. 23. - No 12. - P. 1531-1536.

  • Kereszt A. Innate immunity effectors and virulence factors in symbiosis / A. Kereszt, P. Mergaert, G. Maroti, E. Kondorosi // Curr. Opin. Microbiol. - 2011. - Vol. 14. - No 1. - P. 76-81. DOI: https://doi.org/10.1016/j.mib.2010.12.002

  • Kouchi H. Large-scale analysis of gene expression profiles during early stages of root nodule formation in a model legume, Lotus japonicus / H. Kouchi, K. Shimomura, S. Hata, A. Hirota, G-J. Wu, H. Kumagai, S. Taabata // DNA Res. - 2004.

  • - Vol. 11. - No 4. - P. 263-274. DOI: https://doi.org/10.1093/dnares/11.4.263

  • Lehman A.P., Long S.R. Exopolysaccharides from Sinorhizobium meliloti сan protect against H2O2-dependent damage

  • / A.P. Lehman, S.R. Long // J. Bacteriol. - 2013. - Vol. 195. - No 23. - P. 5362-5369. DOI: 10.1128/jb.00681-13

  • Liang Y. Nonlegumes respond to rhizobial Nod factors by suppressing the innate immune response / Y. Liang, Y. Cao,

  • K. Tanaka, S. Thibivilliers, J. Wan, J. Choi, C. ho Kang, J. Qiu, G. Stacey // Science. - 2013. - Vol. 341. - No 6152. - P. 1384- 1387.

  • Libault M. Complete transcriptome of the soybean root hair cell, a single-cell model, and its alteration in response to Bradyrhizobium japonicum infection / M. Libault, A. Farmer, L. Brechenmacher, J. Drnevich, R.L. Landley, D.D. Bilgin, O. Radwan, D.J. Neece, S.J. Clough, G.D. May, G. Stacey // Plant Physiol. - 2010. - Vol. 152. - No 2. - P. 541-552 DOI: https://doi.org/10.1104/pp.109.148379

  • Limpens E. Cell- and tissue-specific transcriptome analyses of Medicago truncatula root nodules / E. Limpens, S. Moling, G. Hooivel, P.A. Pereira, T. Bisseling, J.D. Becker, H. Kuster // PloS ONE. - 2013. - V. 8. - No 2: e64377. Doi: 10.1371/journal.pone. e64377

  • Lin C.-T. Role of the cAMP-dependent carbon catabolite repression in capsular polysaccharide biosynthes in Klebsiella pneumonia / C.-T. Lin, Y.-C. Chen, T.-R. Jinn, C.-C Wu, Y.-M. Hong, W.-H. Wu // PloS ONE. - 2013. -Vol. 8. - No 2: e 54430. Doi: 10.1371/journal.pone.0054430.

  • Long S.R. Genes and signals in the Rhizobium-legume symbiosis / S.R. Long // Plant Physiol. - 2001. - Vol. 125. - No 1. - P. 69-72. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.125.1.69

  • Long S.R. Prokaryotic plant parasites / S.R. Long, B.J. Staskawicz // Cell. - 1993. -Vol. 73. - No 5. - P. 921-935. DOI: https://doi.org/10.1016/0092-8674(93)90271-Q

  • Lohar D.P. Transcript analysis of early nodulation events in Medicago truncatula / D.P. Lohar, N. Sharopova, G. Endre,

  • S. Penuela, D. Samac, C. Town, K.A.T. Silverstein, K.A. VandenBosch // Plant Physiol. - 2006. - Vol. 140. - No 1. - P. 221-234. DOI: https//doi.org/10.1104/pp.105.070326

  • Lohar D.P. A transient decrease in reactive oxygen species in roots leads to root hair deformation in the legume-rhizobia symbiosis / D.P. Lohar, S. Haridas, J.S. Gantt, K.A. VandenBosch // New Physiol. - 2007. -Vol. 173. - No 1. - P. 39-49. DOI: htts://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2006.01901.x

  • Lopez-Gomez M. Interplay of flg22-induced defense responses and nodulation in Lotus japonicus / M. Lopez-Gomez,

  • N. Sandal, J. Stougaard, T. Boller // J. Exp. Bot. - 2012. -Vol. 63. - No 1. - P. 393-401. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/err291

  • Lomovatskaya L.A. From pathogens to mutualists: role the cAMP on their virulence / L.A. Lomovatskaya, A.S. Romanenko, O.V. Kuzakova // Yale Review of Edication Sci. - 2015. - Vol. 6. - P. 522-539.

  • Madsen L.H. The molecular network governing nodule organogenesis and infection in the model legume Lotus japonicus / L.N. Madsen, L. Tirichine, A. Jurkiewicz, J.T. Sullivan, A.B. Heckmann, A.S. Bek, C.W. Ronson, J.K. James, J. Stougaard // Nat. Commun. - 2010. - Vol. 1. DOI: 10 .1038/ncomms1009.

  • Marino D. A Medicago truncutula NADPH oxidase is involved in symbiotic nodule functioning / D. Marino, E. Andrio,

  • E.G.J. Danchin, E. Oger, S. Gucciardi, A. Lambert, A. Puppo, N. Pauly // New Phytol. - 2011. - Vol. 189. - No 2. - P. 580-592. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2010.03509.x

  • Mehdy M.C. Active oxygen species in plant defense against pathogens / M.S. Mehdy // Plant Physiol. - 1994. - Vol. 105. - No 5. - P. 467-472. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.105.2.467

  • Mithofer A. Suppression of plant defence in rhizobia-legume symbiosis / A. Mithofer // Trends Plant Sci. - 2002. - Vol. 7. - No 10. - P. 440-444.

  • Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance / R. Mittler // Trends Plant Sci. - 2002. - Vol. 7. - No 5. - P. 405-410. DOI: https://doi.org/10.1016/S1360-1385(02)02336-1

  • Montiel J. Phaseolus vulgaris NADPH oxidase gene is required for root infection by Rhizobia / J. Montiel, N. Nava, L. Garrdenas, R. Sanchez-Lopez, M-K. Arthikala, O. Santana, F. Sanchez, C. Quinto // Mol. Cell Physiol. - 2012. -Vol. 53. - No 10. - P. 1751-1767.

  • Murray J.D. Invasion by invitation: rhizobial infection in legumes / J.D. Murray // Mol. Plant-Microbe Interac. - 2011.

  • -Vol. 24. - No 6. - P. 631-639. DOI: https://doi.or/10.94/MPMI-08-10-0181

  • Nakagawa T. From defense to symbiosis: limited alterations in the kinase domain of LysM receptor kinases are crucial for evolution of legume-Rhizobium symbiosis / T. Nakagawa, H. Kaku, Y. Shimoda, A. Sugiyma, M. Shimamura, K. Takanashi,

  • K. Yazaki, T. Aoki, N. Shibuya, H. Kouchi // Plant J. - 2011. - Vol. 65. - No 1. - P. 169-180.

  • Navarro-Gochicoa M.-T. Characterization of four lectin-like receptor kinases expressed in root of Medicago truncatula. Structure, location, regulation of expression, and potential role in the symbiosis with Sinorhizobium meliloti / M.-T. Navarro- Gochicoa, S. Camut, A.C.J. Timmers, A. Niebel, C. Herve, E. Boutet, J.-J. Bono, A. Imberty, J.V. Cullimore // Plant Physiol. - 2003. - Vol. 133. - No 3. -P. 1893-1910. DOI: https//doi.org/10.1104/pp.103.027680

  • Niehaus K. Plant defence and delayed infection of alfalfa pseudonodules induced by a exopolysaccharide (EPS I)- deficient Rhizobium meliloti mutant / K. Niehaus, D. Kapp, A. Pühler // Planta. - 1993. -Vol. 190. - No 3. -P. 415-425.

  • Nutman P.S. Some observation on root-hair infection by nodule bacteria / P.S. Nutman // J. Exp. Bot. - 1959. - Vol. 10.

  • - No 29. - P. 250-263. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/10.2.250

  • Okazaki S. Hijacking of leguminous nodulation signaling by the rhizobial type III secretion system / S. Okazaki, T. Kaneko, S. Sato, K. Saeki // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2013. - Vol. 110. - No 42. - P. 17131-17136. DOI: 10.1073/pnas.1302360110

  • Oldroud G.E.D. The rules of engagement in the legume-rhizobial symbiosis / G.E.D. Oldroud, J.D. Murray, P.S. Poole, J.A. Downie // Annu. Rev. Genet. - 2011. - Vol. 45. - P. 119-144. DOI: 10.1073/pnas.1302360110

  • Peleg-Grossman S. NPR1 protein regulates pathogenic and symbiotic interactions between Rhizobium and legumes and nonlegumes / S. Peleg-Grossman, Y. Golani, Y. Kaye, N. Melamed-Book // PLoS ONE. - 2009. - Vol. 4: e8399. Doi: 10.1371/journal.pone.008399.

  • Pellok B.J. Alfalfa root nodule invasion efficiency is dependent on Sinorhizobium meliloti polysaccharides / B.J. Pellok, H.P. Cheng, G.C. Walker // J. Bacteriol. - 2000. - Vol. 182. - No 15. - P. 4310-4318. DOI: 10.1128/JB.182.15.4310-4318.2002

  • Penmetsa R.V. A legume ethylene-insensitive mutant hyperinfected by its rhizobial symbiont / R.V. Penmetsa, D.R. Cook // Science. - 1997. - Vol. 275. - No 5299. - P. 527-530.

  • Roux B. An integrated analysis of plant and bacterial gene expression in symbiotic root nodules using laser-capture microdissection coupled to RNA sequencing / B. Roux, N. Rodde, M-F. Jardinaud, T. Timmers, L. Sauviac, L. Cottret, S. Carrere,

  • E. Sallet, E. Courcelle, S. Moreau, F. Debelle, D. Capela, F. de Carvalho, J. Gouzy, C. Bruand, P. James // Plant J. - 2014. - Vol. 77. - No 6. - P. 817-837.

  • Vasil’eva G.G. Hydrogen peroxide content and catalase activity on inoculation with root nodule bacteria of pea seedlings with different abilite for nodulation / G.G. Vasil’eva, A.K. Glyan’ko, N.V. Mironova // Applied Biochem. Microbiol.

  • - 2005. - Vol. 41. - No 6. - P. 547-550.

  • Saeki K. Rhizobial measures to evade host defense strategies and endogenous threats to persistent symbiotic nitrogen fixation: a focus on two legume-rhizobium model systems / K. Saeki // Cellular Mol. Life Sci. - 2011. -Vol. 68. - No 8. - P. 1327-1339. DOI: 10.1007/s00018-011-0650-5

  • Santos R. Oxidative burst in alfalfa-Sinorhizobium meliloti symbiotic interaction / R. Santos, D. Herouart, S. Sigaud,

  • D. Touati, A. Puppo // Mol. Plant-Microbe Interac. - 2001. - Vol. 14. - No 1. - P. 86-89.

  • Shafikova N.N. Molecular-genetic aspects of plant immunity to phytopathogenic bacteria and fungi / N.N. Shafikova, Yu.V. Omelichkina // Rus. J. Plant Physiol. - 2015. - Vol. 62. - No 5. - P. 571-585. DOI: 10.1134/S1021443715050143

  • Staehelin C. Lipooligosaccharide nodulation signals from Rhizobium meliloti induce their rapid degradation by the host plant alfalfa /C. Staehelin, M. Schultze, E. Kondorosi, A. Kondirosi // Plant Physiol. - 1995. - Vol. 108. - No 4. - P. 1607-1614. DOI://https://doi.org/10.1104/pp.108.4.1587

  • Stacey G. Effects of endogenous salicylic acid on nodulation in the model legumes Lotus japonicus and Medicago truncatula / G. Stacey, C.B. McAlvin, S.Y. Kim, J. Olivares, M.J. Soto // Plant Physiol. - 2006. - Vol. 141. - No 4. - P. 1473- 1481. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.106.080986

  • Stuart L.M. Effector-triggered versus pattern-triggered immunity: how animals sense pathogens / L.M. Stuart, N. Paquette, L. Boyer // Nat. Rev. Immunol. - 2013. - Vol. 13. - No 3. - P. 199-206.

  • Skorpil P. Molecular interaction between Rhizobium and Legumes / P. Skorpil, W.J. Broughton // In: Molecular Basis of Symbiosis / Ed. J. Overmann, Berlin-Heidelberg: Springer-Verlag. - 2005. - P. 143-165.

  • Spaink H.P. The molecular basis of infection and nodulation by rhizobia: the ins and outs of sympathogenesis / H.P. Spaink // Annu. Rev. Phytopathol. - 1995. - Vol. 33. – P. 345-368. DOI: 101146/annurev.py.33.090195.002021

  • Sun J. Crosstalk between jasmonic acid, ethylene and Nod factor signaling allows integration of diverse inputs for regulation of nodulation / J. Sun, V. Cardoza, D.M. Mitchell, G. Oldroyd, J.M. Harris // Plant J. - 2006. -Vol. 46. - No 6. - P. 961-970. DOI: https://doi/10.1111/j.1365-313x200.02751.x

  • Tampakaki A. Commonalities and differences of T3SSs in rhizobia and plant pathogenic bacteria / A. Tampakaki // Front. Plant Sci. - 2014. - Vol. 27. - No 5. - P. 114. Doi: 10.3389/fpls.2014.00114

  • Vasse J. Abortion of infection during the Rhizobium meliloti – alfalfa symbiotic interaction is accompanied by a hypersensitive reaction / J. Vasse, F. de Billy, J. Truchet // Plant J. - 1993. - Vol. 4. - No 3. - P. 555-566. DOI: https://doi.org/1046/j.1365-313x.1993.04030555.x

  • Yu H. Suppression of innate immunity mediated by the CDPK-Rboh complex is required for rhizobial colonization in Medicago truncatula nodules / H. Yu, A. Xiao, R. Dong, Y. Fan, X. Zhang, C. Liu, C. Wang, H. Zhu, D. Duanmu, Y. Cao, Z. Zhang // New Phytol. - 2018. - Vol. 220. - No 2. - P. 425-434. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.15410

  • Yang S. R gene-controlled host specificity in the legume-rhizobia symbiosis / S. Yang, F. Tang, M Gao, H.B. Krishnan, H. Shu H. // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. - 2010. - Vol. 107. - No 43. - P. 18735-18740. DOI: 10.103/pnas.10119571007

  • Zeng L. A tomato LysM receptor-like kinase promotes immunity and its kinase activity is inhibited by AvrPtoB // L. Zeng, A. Velasquez, K. Munkvold, J. Zhang, G. Martin // Plant J. - 2012. -Vol. 69. - No 1. - P. 92-103. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-313x.2011.04773.x

  • Zipfel C. Plant pattern-recognition receptors / C. Zipfel // Trends Immunol. - 2014. - Vol. 35. - No 7. - P. 345-351. DOI: https://doi.org/10.1016/j.it.2014/05.004